地球上流传着一则预言，经过两千年的沉睡，虫奈落将从地底深处复苏，如今正是预言中的这一年。为了防备外敌，五大国的国王来到守卫王国准备签约仪式，但阳马不同意让拉库雷斯一个人来掌握超王者的操纵权，签约仪式不欢而散。就在众国王离开城堡时，奈落王迪斯纳拉克8世带领虫奈落攻击了守卫王国，姬野、璃塔、神乐崎变身迎战。另一边，基拉和孤儿院的孩子们也同样遇到了袭击，小金不慎受伤晕倒。将小金托付给螳螂王者治疗后，基拉赶往城堡。他冲进城堡质问拉库雷斯为何不去保护国民，拉库雷斯却无动于衷。基拉对此感到震惊又失望，借机抢过了拉库雷斯的披风以及王者之剑。基拉表示，如果让孩子们牺牲就是拉库雷斯的正义，那么他将成为击败正义的邪恶之王。基拉的意志唤醒了神锹甲虫，顺利变身为甲虫王者，并成功召唤出超王者，赢下了这场战斗。然而，拯救了国民的基拉却被拉库雷斯判为反贼，陷入被捕危机。

正当基拉打算跟着守卫王国的士兵回到王宫的时候，神蜻蜓从天而降带走了他。通过交谈得知，救走基拉的人正是恩科索帕的国王阳马·盖斯特。而阳马之所以救下基拉，只是为了让守卫王国的国王不爽。这时，虫奈落在恩科索帕作乱，基拉和阳马前去迎战。战斗途中，奈落王迪斯纳拉克8世与卡梅吉姆现身，它们告诉阳马今晚若是不交出守护神，就毁灭恩科索帕。不仅如此，守卫王国的国王拉库雷斯还要求阳马把基拉带回去，并且向守护王国下跪道歉。阳马本打算交出基拉，但在交接之时却突然反悔。他表示自己不会向任何人低头，这个举动赢得了恩科索帕民众的欢呼声。此时，虫奈落的萤火虫寄姆现身要毁灭恩科索帕。基拉召唤出超王者，阳马也一同搭乘，二人合力消灭了萤火虫寄姆。最终，基拉也认可了阳马的治国理念。但是，还没等他们享受到胜利的喜悦，就被神螳螂给抓走了。

基拉和阳马被神螳螂带到了医者版纳，医者版纳的国王姬野·兰对基拉非常感兴趣，便把他给带走了。姬野想要基拉交出神锹甲虫，连阳马也怂恿基拉把它交给姬野。基拉认为姬野不过是个任性的小姑娘，并不想听她的。这时基拉表示如果能让自己吃到彩虹水晶冻的话，可以考虑跟神锹甲虫商量。之后，基拉和阳马亲眼看到姬野为了美丽的布景，轻易就将一座房子炸毁，觉得她非常不可理喻，塞巴斯解释说他们还不知道姬野陛下真实的样子。谁知，一个父亲叫喊着姬野的手术没能把他女儿的腿治好，姬野便支付了一笔捐助款。就在这时，虫奈落出现，姬野赶到现场保护了那个女孩，原来她的腿早就好了。姬野让她跟随自己的本心，勇敢做自己。最后，基拉发现姬野其实是个爱护国民的好国王，便想拉着她成为自己的伙伴，这时候，神独角仙突然出现了。

这次，基拉、阳马和姬野来到了豆弗。姬野看到独角仙，想要得到它。但是阳马告诉姬野它是三大守护神之一，早在两年前，它就已经被改造成拉库雷斯专用的了。而三大守护神很讨厌人类，所以它们远离了人类世界。另一边，基拉和豆弗的国王神乐崎·迪波斯琪相遇，自称邪恶之王的基拉想让神乐崎把自己送回守卫王国。神乐崎说自己对拉库雷斯恨之入骨，想要成为基拉的伙伴。此时虫奈落再次出现，想要掠夺神独角仙。原来神乐崎之所以能从拉库雷斯手上得到神独角仙的操纵权，是因为之前他跟拉库雷斯做了个约定，答应将基拉带回守卫王国，这才借来了神独角仙。虫奈落再次出现，妄图掠夺地球的秘宝。神乐崎表示自己为了人民就算弄脏双手也在所不惜。大家最终齐心协力，成功击退了虫奈落。基拉本想拉神乐崎入伙，但没想到的是，这一切全都是神乐崎的计谋。于是，基拉就这样被极寒国的国王璃塔·伽尼斯嘉给带走了。

极寒国的国王璃塔·伽尼斯嘉将基拉带到了极寒国，正当她准备制裁基拉的时候，基拉突然对她求饶。璃塔思来想去，决定调查清楚再下定论。她虽然很想直接判基拉有罪，但是因为还有几件事情没有调查清楚，便只好继续向其他国王了解情况。在走访了各国之后，璃塔心里有了更明确的判断。不久，基拉的审判开始了，璃塔判他无罪。在法庭上，璃塔当场指出基拉就是拉库雷斯的弟弟，全名其实是基拉·哈斯提。拉库雷斯听后恼羞成怒，此时姬野站出来作证，说自己亲自比对了拉库雷斯和基拉的遗传基因，确定了他们是亲兄弟的事实。原来璃塔早就发现事有蹊跷，于是暗中让姬野比对了二人的遗传基因，并四处询问各国国民对基拉的评价，这一切都证明了基拉的清白。就在这时，虫奈落现身，大家并肩作战，一起击退了它们。没想到，一波未平一波又起，极寒国的秘宝神天蝎晶珀竟被虫奈落给抢走了。

基拉为了挑战拉库雷斯，只身前往守卫王国。他回到守卫王国之后，国民们都十分激动地涌上前，庆祝基拉王子的回归。这时，迪斯纳拉克在众人面前扬言，它们在五大王国的地下，挖掘了一条能够连通到地帝国虫奈落的隧道，如果强行破坏的话会引起大爆炸。迪斯纳拉克以此来威胁五大王国交出基拉。随后，五大王国召开针对虫茧的紧急会议。璃塔告诉大家位于极寒国境内的秘宝被虫奈落给偷走了，现在形势非常危急。但是拉库雷斯却突然挥剑，声称要摒弃五大王国同盟，想保护自己的国家就得向他宣誓效忠。虫茧再次发动袭击，阳马等人却发现自己无法召唤超王者，而这一切都是拉库雷斯在从中作梗。基拉叫出神锹甲虫赶往现场，夺下神天蝎的晶珀，并对拉库雷斯拔刀相向。基拉当着在场国民的面，说自己要抢走拉库雷斯的王位，驾驶神天蝎击败了虫奈落。没想到神天蝎不听使唤，擅自攻击了拉库雷斯操纵的超王者零式，拉库雷斯利用这一点，设计让基拉成为众矢之的。

拉库雷斯继续向广大国民宣布基拉是反贼的消息。同时，阳马认为他们之前无法召唤超王者，是因为守护神的系统出现故障了，而姬野却认为守护神是生病了。于是他们决定比试一场，看谁先唤醒守护神。就在这时，行军蚁寄姆出动，基拉无法坐视不管。但小金和布恩拼命阻止基拉，以免他被抓后判处死刑。另一边，姬野告诉阳马自己的父母在15年前的神之怒被人毒害了，而自己除了知道这次的毒和当年的蝎毒有些相似，其他一概不知。阳马说守护神只不过是机械，责任在于给他下命令的人身上，两人争执不下。此时，行军蚁寄姆出现，准备夺取神独角仙，但两国都还没有把守护神修复好，于是他们决定共享信息。阳马与姬野找到基拉，让他不要一个人解决一切。姬野受到阳马的启发，成功借到了神天蝎的力量。最终两国几乎同时修好了守护神，比赛结果是平局。阳马和姬野选择放走基拉，但回去之后的基拉依旧被通缉，他被迫与拉库雷斯进行决斗审判。

璃塔宣布7天后，拉库雷斯和基拉将进行决斗审判，而这场决斗的胜者可以要求败者服从自己提出的任何命令。斗加认为神乐崎的提议很可疑，但拉库雷斯却觉得自己不会输，他的担忧是多余的。原来决斗审判就是神乐崎向拉库雷斯提议的，因为国内民心不稳，可以借由决斗审判来展现国王的威仪。而另一边，璃塔认为基拉小时候的绑架案有蹊跷，她告诉基拉如果拉库雷斯参与了绑架计划，可以在决斗审判之前制裁他。基拉却觉得这是夺取王位的大好时机，但璃塔并不认为基拉能赢。神乐崎在决斗前找到拉库雷斯，建议他使用蝎毒来取胜，但这其实是为了夺回基拉而与众王商量出来的计谋。决斗审判终于开始，基拉用言语刺激拉库雷斯，但又不巧被观看直播的国民各种误会。最后决斗以基拉的失败告终，他被拉库雷斯击中，跌落悬崖，好在没有伤到要害，捡回了一命。

拉库雷斯击败了基拉，命人寻找他的尸身。四位国王及时救下基拉，并让大家相信基拉已死。为了独占超王者，基拉的存在不可或缺，于是他们暗中较劲，分别派自己的亲信抢夺基拉。赛巴斯本想把基拉带去医者版纳，但不巧遭遇了虫奈落的袭击，由于能够保护基拉的人不多，赛巴斯只好让步。没想到恩科索帕与豆弗的情况也不容乐观，于是摩尔福良出现，把基拉带去了极寒国。摩尔福良说，自己完全不懂对国王宣誓效忠的感情，但基拉认为保护与被保护是互相的，摩尔福良应该问问璃塔的真实想法。她觉得自己问不出口，基拉便鼓励她如果无法用语言来表达心意的话，就直接付诸行动。面对虫奈落的猛烈攻势，国王们败下阵来，他们的亲信也身负重伤。基拉落到了虫奈落的手上，地球毁灭的倒计时正式开始。迪斯纳拉克将养分传输给埋藏在五大王国地下的虫茧，人类如今只能等待奇迹出现了。

迪斯纳拉克召唤出了虫茧，而国王们的亲信也被迪斯纳拉克勒伤，昏迷不醒。此时拉库雷斯表明，哪国愿意转让王权便优先协助哪国。大家都知道，仅凭超王者是没有办法同时平等地救下五个国家的，就算找到基拉也无法同时打倒五个巨大的虫奈落。全世界都遭到了袭击，国民开始避难。眼看地球就要被掠夺，三大守护神的出现给大家带来了希望。于是国王们决定齐心协力，唤起奇迹。睿智之王阳马·盖斯特、绚烂之王姬野·兰、丰饶之王神乐崎·迪波斯琪、不动之王璃塔·伽尼斯嘉、邪恶之王基拉，五人一同召唤出传说超王者，成功击退了虫奈落。拉库雷斯将这份功劳占为己有，其他国王也没有声张，随后基拉便不知去向。原以为虫奈落战败之后逃到地下深处，一切就告一段落了，但其实虫奈落还藏着更大的阴谋。

迪斯纳拉克犹如胜利者一般放声大笑，它的面前出现了一个神秘男子。一切都按照传说的走向在发展，届时世界将倾倒颠覆，而这才是迪斯纳拉克的真正目的。拉库雷斯独占了击退虫奈落的功劳，神乐崎向拉库雷斯提议，为基拉举办一场葬礼，国王们盘算着让基拉在他自己的葬礼上复活。可到了葬礼当天，基拉却被神秘的蜘蛛假面带走，两人简单交谈后未能相互理解。此时长尾蜂寄姆发动攻击，超王者意外战败，三大守护神被虫茧所吞噬。迪斯纳拉克原以为一切都会如自己所愿，没想到世界并未被颠覆。原来这些全都是蜘蛛假面杰拉米·布拉谢利的计划，为的就是收集三大守护神的晶珀，从而得到解开自己假面的钥匙。众人正疑惑他的真实身份和真正目的，没成想他当场攻击了迪斯纳拉克，随后消失在了大家面前。

几位国王对突然出现的杰拉米疑心颇重。璃塔对其进行审问，他却总说一些拐弯抹角的话。就在璃塔要听不下去他的一派胡言之时，杰拉米突然提起了极寒国曾藏着神天蝎守护神晶珀的事，并声称这枚晶珀是自己所藏，于是璃塔决定对他使用测谎仪。然而，杰拉米戴上之后说到自己大约两千岁左右时，测谎仪却完全没有反应。为此，西奥卡拉还亲自实验，并确定测谎仪没有任何问题。随后，杰拉米还提及了将电脑技术传授给阳马的老爷爷银，大家不得不相信杰拉米真的活了两千岁。经过一系列的调查和迂回，他终于直言，自己的父亲是人类，而母亲是虫奈落，其实杰拉米所做的一切都只是不想人类和虫奈落继续争斗罢了。就在此时，迪斯纳拉克出现，杰拉米对国王们说交由他处理，最后成功击退了迪斯纳拉克。